ARTICLE DE REVISIÓ
Avaluació neurofuncional de la tija cerebral Part II: Reflex mandibular
Neurofunctional evaluation of brain stem. II. Mandibular reflex
Fídies E. Leon-Sarmiento1,2; María Angélica Pabón Porras3; Elías David Granadillo Deluque4
1 MD, MSc, PhD, Unitat de Parkinson i Moviments Anormals, Mediciencias Research Group, Universitat Nacional, Bogotà, Colòmbia. [email protected]
2 MD, MSc, PhD, Professor de Ciències Neurològiques, Secció de Medicina Aeroespacial, Departament de Medicina Interna, Universitat Nacional, Bogotà, Colòmbia.
3 MD (i), Estudiant de Medicina, Universitat Nacional, Bogotà, Colòmbia.
4 MD, Laboratori de Neurociències Clíniques, Neuro.net, Fundació Neuromédica Colombo-Americana Ramon & Cajal, Bogotà, Colòmbia.
Unitat de Parkinson i Moviments Anormals, Mediciencias Research Group, Carrer 50 No. 8-27 (604), Bogotà, Colòmbia; Tel / Fax: 3112427571
RESUM
El reflex mandibular o maseterino posseeix connexions nervioses úniques, diferents de les exhibides per altres reflexos monosinàptics humans, i permet avaluar, de forma fàcil i eficient, la tija cerebral per mitjà de l’estimulació mecànica, elèctrica o magnètica. Diversos estudis han demostrat la participació en aquest reflex de les interneurones de la tija cerebral i la seva modulació per estructures supraespinals, que fan part fonamental de la seva integració motora. El reflex mandibular és útil per avaluar l’afectació trigemin-trigeminal a polineuropaties com la diabetis, neuromiopatías com l’esclerosi múltiple i en pacients amb trastorns de el moviment, amb o sense disfunció oromandibular. L’avaluació neurofuncional d’aquest reflex craniofacial ajuda a identificar la integració sensorimotora de la tija cerebral i les possibles alteracions d’aquestes vies reflexes, degudes a anormalitats de el sistema nerviós central o de l’perifèric. La seva apropiada execució i interpretació, clínica i neurològica, permet aplicar de manera més personalitzada diversos protocols de neurorehabilitació, per tal d’ajudar a millorar la qualitat de vida dels individus amb afectació d’aquestes vies neurals.
PARAULES CLAU
Malalties Desmielinizants, tronc encefàlic, Reflex / fisiologia
SUMMARY
The masseter or mandibular reflex has unique neural connections, different from those exhibited by other human monosynaptic reflexes; thus, it is useful to evaluate in an easy and efficient way the human brain stem. It is possible to elicit this reflex by using mechanical, electrical or magnetic stimulation. Several Investigations have demonstrated the participation of brain stem interneurons in this human reflex, as well as its modulation by supraspinal structures, which are a fonamental part of its motor integration. This reflex is useful to evaluate the trigemino-trigeminal involvement in poly-neuropathies such as diabetis, neuromyeolopathies such as Multiple Sclerosis, and in patients with movement disorders, regardless of oromandibular Dysfunction. Neurofunctional evaluation of this reflex may be useful to study the sensorimotor integration of the brain stem and the Alterations due to abnormalities of the central or peripheral nervous system. Its Proper interpretation may be the basis to apply different neuro-rehabilitation protocols thus improving the quality of life of individuals with involvement of these neural pathways.
KEY WORDS
Brain stem, Demyelinating diseases, Reflex / Physiological
INTRODUCCIÓ
Els avenços fets en diferents branques de les ciències neurològiques , incloent les moleculars, han permès, des de fa ja diverses dècades, detectar, comprendre i clarificar millor nombrosos processos fisiopatològics; però, tot i aquests avenços, de vegades no és possible identificar algunes anormalitats en pacients amb trastorns neurològics en les vies aferents, en el processament central oa les vies eferents relacionades amb els parells cranials, avaluats pels més avesats clínics (1 , 2). De forma recent, per exemple, una pacient de 62 anys, amb degeneració corticobasal, va rebre durant aproximadament quatre anys múltiples dosis de toxina botulínica, en diferents músculs facials, sense aconseguir millora, a causa d’un diagnòstic erroni de blefaroespasme essencial benigne, fet per professionals relacionats amb les ciències neurològiques en l’orient colombià (observacions no publicades).És en aquests casos, principalment, en els quals es fa obligatori avaluar aquestes estructures supraespinals per mitjans neurològics funcionals, per a poder quantificar millor les possibles alteracions d’aquests òrgans, per tal de situar, d’una manera molt més exacta, el lloc de la lesió (3,4), paradigma fonamental en el diagnòstic neurològic clínic.
Amb aquesta finalitat, en un manuscrit previ, vam fer una àmplia actualització sobre les vies reflexes que transporten informació neural en la meitat superior de la cara , específicament les relacionades amb les vies trigemin-facials (2). Presentem ara la neurologia funcional relacionada amb les vies trigemin-trigeminals que permet conèixer l’estat clínic i subclínic de la regió inferior de la cara dels éssers humans, emfatitzant en aquest cas la generació, anàlisi, interpretació i aplicació de l’reflex maseterino (RM) , obtingut per estimulació manual, mecànica i elèctrica de l’nervi mentonià, mentre la musculatura facial es troba en repòs o durant activació voluntària. El RM, descrit per Morris James Lewis en 1885 (5), ha estat atribuït per alguns, de manera errònia, a De Watteville (6); contribueix en els éssers humans a donar-li estabilitat funcional a la mandíbula i els seus moviments associats (7).
METODOLOGIA
A la pràctica clínica, el subjecte manté la boca entreoberta i, mentre està en aquesta posició, se li percudeix amb el martell de reflexos el mentó o, també, es posa un dit índex transversalment sota de el llavi inferior, i sobre ell es percudeix amb el martell de reflexos. També es pot obtenir aquest reflex a l’introduir un abaixallengües a la boca, donar-li suport en l’arcada dentària inferior i percudir sobre ell. La resposta, en qualsevol dels casos, ha de ser sempre l’elevació de la mandíbula.
Aquest reflex es qualifica de manera visual i subjectiva amb un valor de zero si està absent; una creu, si està present i es considera normal, o dues creus, si es troba exaltat (3,4). És de notar que la qualificació d’aquest reflex és molt diferent a la que s’utilitza en els altres reflexos tendinomusculars humans. Quan aquesta avaluació suggereix anormalitat dels parells cranials involucrats, es recomana investigar aquestes vies, de manera més estricta, per mètodes neurològics funcionals i quantitatius (8). Entre aquests mètodes hi ha els tradicionals, com l’ús d’un martell connectat a un equip d’electromiografia, amb el qual es colpeja la regió mandibular de la forma ja descrita en l’avaluació física o, també, aplicant estimulació elèctrica transcutània sobre el nervi mentonià, les respostes es registren, també, en un equip d’electromiografia (1). Més recentment s’ha informat que l’estimulació magnètica transcranial usat, com el seu nom indica, per estimular les vies neurals de forma no invasiva i transcranial (9) també reprodueix el RM a l’estimular la branca motora de l’nervi trigemin (10). Emfatitzarem en aquest manuscrit els estudis fets per estimulació mecànica i elèctrica, per ser aquestes tècniques àmpliament validades a nivell mundial.
Quan l’examinador colpeja la mandíbula d’el subjecte amb un martell connectat a un microinterruptor, aquest dispara l’oscil·loscopi de l’electromiògraf. Les respostes neuromusculars senzilles o úniques es registren simultàniament en els dos costats de la cara amb elèctrodes de superfície. L’elèctrode actiu es posa en el terç inferior de l’múscul masseter, entre el zigoma i la vora inferior de la mandíbula; l’elèctrode de referència es posa per sota de l’angle mandibular, i l’anomenat elèctrode de terra es posa al front, al clatell o al braç (11-16) (figura núm 1). El cop d’el martell s’ha d’aplicar a la mandíbula a intervals de 10 segons o més. Cal recordar que l’estat dental, la força amb què es fa l’oclusió dental i la posició de la mandíbula afecten aquestes respostes reflexes (17-19). En individus obesos, de vegades, és difícil obtenir el reflex amb elèctrodes de superfície, de manera que es fa necessari utilitzar elèctrodes d’agulla (15). L’amplitud de l’RM disminueix amb l’edat i és menor en homes que en dones (19,20).
D’una altra banda, quan s’aplica un estímul elèctric en l’anomenada tercera branca de l’nervi trigemin, o branca motora, mentre el subjecte que s’està avaluant manté una contracció voluntària dels músculs de la masticació, es genera l’anomenat reflex inhibitori maseterino (RIM) que s’anomena període cutani silent o supressió exteroceptiva reflecteix; ho van descriure el 1948 Hoffman i Tonnies a l’aplicar estímuls elèctrics a la llengua (6). Cap a 1984, Cruccu i col·laboradors van descriure la participació interneuronal de la tija cerebral en aquest reflex (13-18), així com la seva modulació per estructures supraespinals en individus normals i en diverses malalties neurològiques (7).
El RIM es registra també, de manera bilateral, amb els elèctrodes llocs de la mateixa forma usada per a l’obtenció de l’RM, amb estimulació única. En el cas de l’RIM, els subjectes han de serrar les dents tan fortament com els sigui possible, per un període de dos a tres segons amb retroalimentació auditiva. El RIM es pot mesurar només si l’individu és capaç de serrar les dents i produeix un patró d’interferència electromiogràfic complet. De vegades, quan hi ha contaminació muscular facial, el registre es fa amb elèctrodes d’agulla, concèntrics, en lloc d’elèctrodes de superfície. Usualment l’estímul elèctric dura 0,2 mil·lisegons i s’aplica en la branca motora de l’nervi trigemin, mitjançant elèctrodes de superfície posats sobre el foramen respectiu. La intensitat de l’estímul serà dues a tres vegades el llindar reflex (11-16).
Posterior a això, s’efectuen de vuit a 16 registres amb 10 a 30 segons de descans entre les contraccions dels músculs masticatorios (figura n.º 2). Per mesurar el RIM, usualment es té en compte la latència, bé sigui com l’últim pic de l’electromiograma o com l’últim encreuament de l’activitat electromiogràfica sobre la línia isoelèctrica o, en altres casos, aquesta es mesura a l’inici de l’activitat electromiogràfica. Qualsevol d’aquests mètodes és satisfactori en la pràctica clínica, sempre que la forma de mesurar el reflex es mantingui i, a més, s’analitzin les diferències intraindividuals que s’obtinguin dels registres captats en les hemicaras dreta i esquerra dels individus avaluats (6 , 17). La magnitud de la força que l’individu fa a la musculatura orofacial influeix sobre els períodes silents que s’obtenen.
Una altra forma de mesurar l’activitat reflecteix trigéminotrigeminal és realitzant la corba de recuperació de l’RIM; aquesta s’utilitza per avaluar l’excitabilitat de les interneurones inhibitòries de la tija cerebral, en pacients amb trastorns de el moviment o disfunció oromandibular. La posició dels elèctrodes d’estimulació i registre és la mateixa que s’empra amb l’estimulació simple. Així mateix, la forma de graficar aquest reflex és similar a la utilitzada en la corba de recuperació de l’reflex de l’parpelleig (RP) (2,11).
NEUROBIOLOGIA CLÍNICA
La neurobiologia de l’reflex mandibular obtingut per estimulació mecànica o elèctrica difereix, en alguns aspectes, de la descrita per a altres reflexos musculotendinosos, considerats monosinàptics (1,6,11) . De manera particular i única, les neurones sensitives primàries de les fibres aferents tenen el seu cos cel·lular dins el sistema nerviós central, al nucli mecencefálico trigeminal, a nivell de cervell mitjà i no en el gangli nerviós, com succeeix en altres vies reflexes. Aquestes fibres aferents surten dels fusos musculars presents en els músculs que tanquen la mandíbula (17). Posteriorment, les branques nervioses col·laterals curtes de la tercera branca de l’nervi trigemin es connecten de forma monosináptica i sinèrgica amb les motoneurones que controlen el tancament de la mandíbula, però no creuen la línia mitjana; la funció d’aquestes estructures neurals no es modifica amb l’activació cognitiva voluntària (21). La vibració muscular que, usualment, inhibeix els reflexos H i T augmenta l’amplitud de l’RM (18). Les alteracions supratentorials no afecten la latència de l’RM obtingut per estimulació senzilla amb martell piezoelèctric (18-20).
D’altra banda, l’estimulació elèctrica o mecànica aplicada a la boca o la pell de la regió maxil·lar o mandibular, mentre l’individu contreu voluntàriament els músculs masticatorios, produeix activacions neurals diverses que inhibeixen l’acció dels músculs que tanquen la mandíbula i genera els anomenats períodes silents (SP, per la sigla en anglès de silent periods), que en aquest cas són 2, denominats SP1 i SP2, modulats per mecanismes GABAérgicos, entre d’altres neurotransmissors (20,22,23).
Es considera que la tercera branca de l’nervi trigemin, o branca motora, fa part de l’arc aferent que transmet la informació per generar els períodes silents associats a l’RM, però encara no hi ha consens sobre si aquesta informació aferent involucra també la transmissió d’informació nociceptiva (2,11,17). L’existència de períodes silents en aquests músculs facials, probablement, juga un paper important en el control de la masticació, i serveix per prevenir un dany intraoral que podria ocórrer en contraccions no controlades dels músculs que tanquen la mandíbula i els moviments de la mateixa durant el llenguatge (11-16).
el primer període silent (SP1) involucra, molt probablement, una interneurona inhibitòria localitzada a prop de el nucli trigeminal, ipsilateral a el lloc d’estimulació, que es projecta de manera bilateral sobre les motoneurones encarregades de controlar el tancament de la mandíbula (19,20).Les fibres aferents relacionades amb la generació de l’segon període silent (SP2) descendeixen en el tracte trigeminal espinal i es connecten amb una cadena polisinàptica d’interneurones excitatorias, localitzades en la formació reticular lateral medul·lar, a nivell de la unió pontomedular; l’última interneurona d’aquesta cadena d’estímuls és de tipus inhibitori i es connecta amb fibres col·laterals, tant ipsilaterals com contralaterals, que ascendeixen en els complexos trigeminals espinals dret i esquerre, per arribar a les motoneurones trigeminals. El circuit neural complet reposa sobre el pont medi (11-14,17).
VALORS NORMALS
El RM va madurant a mesura que augmenta l’edat (24). En general, en l’adult normal, la latència d’aquest reflex, obtingut a l’colpejar la mandíbula amb un martell de reflexos, és de 7 a 8,5 mil·lisegons (25). Estudis més recents han demostrat que també és possible trobar respostes reflexes maseterinas amb latències grans, quan es modifica la força que s’aplica als músculs de la masticació durant l’avaluació neurofuncional (26,27).
La comparació de les latències registrades de manera bilateral és de gran valor clínic (figura n.º 3). Una diferència de més de 0,8 mil·lisegons o l’absència unilateral d’el reflex és indicativa d’anormalitat. L’absència bilateral de l’RM en un individu major de 65 anys no té significat clínic definitiu (11-16). Els valors normals de les latències de l’SP1 i el SP2 estan en un rang de 10 a 15 i 40 a 50 mil·lisegons, respectivament. La diferència de latències ipsilateral i contralateral a el lloc d’estimulació és, en individus normals, menor de dos mil·lisegons per al SP1 i de sis milisegons per al SP2. De vegades, el SP1 i el SP2 poden aparèixer com un període silent únic; en aquest cas es consideren els valors de SP2 (6,11-17).
La corba de recuperació de l’SP1 i l’SP2 és de l’85% i 24% als 100 mil·lisegons d’interval entre els estímuls rodolins, i de l’96% i 79% als 500 milisegons. Des del punt de vista clínic, usualment es mesura la recuperació de l’SP2 a un interval d’estimulació de 250 mil·lisegons, la qual arriba allí el 60% (6,13,14).
APLICACIONS CLÍNIQUES
El RM obtingut amb estímul senzill és útil per avaluar neuropaties cranials (13-15). La anormalitat més comú és l’absència de l’RM, més les que alteracions del seu latència, la qual es troba perllongada en malalties desmielinitzants com l’esclerosi múltiple (12,15). Diversos factors poden modificar aquest reflex, però un retard unilateral inequívoc, o la seva absència, suggereix una lesió de la branca motora de l’nervi trigemin o dels seus centres integradors a la tija cerebral; quan aquesta alteració s’associa amb una resposta anormal el RP, principalment la primera resposta anomenada R1, suggereix una lesió pontina rostral (6,11,15,17).
El RM pot ser normal fins i tot en presència de areflèxia tendinomuscular axial, en pacients amb símptomes sensitius purs, el que afavoreix el diagnòstic d’una ganglionopatía (14,15). Aquesta normalitat es pot observar també en pacients amb síndrome de Sjögren i en la malaltia de Kennedy (28-30). En l’atàxia de Friedrich, que es caracteritza per presentar reflexos tendinomusculars hipoactius, l’RM pot estar normal o, paradoxalment, hiperactiu (12). El RM, al seu torn, pot estar abolit en algunes neuropaties sensorials amb afectació de vies sensitives intraorals, donant origen a un dany greu en la masticació i salivació (23,31). L’edat, la cooperació durant la generació de l’RM, el grau de relaxació muscular, la posició de la mandíbula i les anormalitats de l’oclusió dental influeixen directament en els valors de les latències i amplituds de l’RM (30-33). Pacients amb trastorns temporomandibulars (34-38) presenten una resposta reflecteix molt asimètrica, o pot fins i tot estar absent de forma unilateral (34-41).
Per la seva banda, el RIM obtingut amb estimulació elèctrica senzilla sol estar absent en pacients amb tètanus, mentre que en lesions de l’articulació temporomandibular augmenta la seva durada (6,33,35). En pacients amb síndrome de Wallemberg es troben diverses anormalitats d’aquests reflexos que no són concloents (11-16). La prolongació de les latències dels períodes silents pot ser el reflex de trastorns en la conducció proximal en polineuropaties de diverses causes, incloent la diabetis i la neuropatia de l’trigemin (41-43). En aquesta última entitat, el SP1 és el paràmetre que més s’altera, similar al que s’observa en l’esclerosi múltiple (40-44). La corba de recuperació de l’RIM, feta amb estimulació aparellada, mostra una disminució de la inhibició suprasegmental en la malaltia de Parkinson, la qual és normal a la malaltia de Hungtinton (11,44).
CONCLUSIÓ
El reflex maseterino és una forma relativament fàcil d’avaluar, clínica i funcionalment, la tija cerebral i les seves connexions supraespinals en diverses malalties neuromusculars, principalment les de tipus desmielinitzant, i en alguns trastorns de el moviment (1,14,16). Quan aquest estudi s’efectua juntament amb altres reflexos facials, augmenta la probabilitat d’establir un diagnòstic més apropiat i de localitzar la lesió de manera més precisa; a més, permet fer seguiments clínics i subclínics més estrictes que els efectuats amb les avaluacions convencionals (45-49). Els resultats obtinguts a l’utilitzar els diferents tipus d’estimulació esmentats en aquest treball, així com l’aplicació de noves tècniques i metodologies relacionades amb l’activitat muscular facial dels humans (50-52), incloent l’ús de l’estimulació magnètica, permetran també definir programes de neurorehabilitació més apropiats que els actuals, el que sens dubte redundarà en una millor qualitat de vida dels individus afectats per neuropaties cranials que, moltes vegades, s’arxiven en el camp del que idiopàtic (53-55).
REFERÈNCIES BIBLIOGRÀFIQUES
1. Leon-Sarmiento F, Baiona-Prieto J, Baiona E. Cranial nerves. In: Clinical Neurophysiology. 2006. p. 621-630.
2. Leon Sarmiento FL, Gutiérrez C, Bedoya Prieto J. Avaluació neurofuncional de la tija cerebral Part I: reflex de l’parpelleig. Iatréia. 2009 desembre; 22 (4): 372-381.
3. Leon-S FE, Arimura K, Arimura I, Sonoda I, Osame el Sr. Contralateral early blink reflex in patients with HTLV-I associated myelopathy / tropical Spastic paraparesis. J Neurol Sci. 1995 Jan; 128 (1): 51-7.
4. Leon-S FE, Arimura K, Sonoda I, Arimura I, Osame el Sr. Instability of R3 response of the blink reflex in patients with HAM / TSP. Funct Neurol. 1994 Jul- Aug; 9 (4): 199-202.
5. Lanska DJ. Morris James Lewis (1852-1928) and the description of the jaw jerk. J Child Neurol. 1991 juliol; 6 (3): 235-6.
6. Aramideh M, Ongerboer de Visser BW. Brainstem reflexes: electrodiagnostic techniques, physiology, Normative data, and clinical applications. Muscle Nerve. 2002 juliol; 26 (1): 14-30.
7. Finan DS, Smith A. Jaw stretch reflexes in children. Exp Brain Res. 2005 juliol; 164 (1): 58-66.
8. Godaux I, Desmedt JE. Human masseter muscle: H- and tendon reflexes. Their paradoxical potentiation by muscle vibration. Arch Neurol. 1975 abril; 32 (4): 229-38.
9. Rossi S, Hallett M, Rossini PM, Pascual-Leone A. Safety, ethical considerations, and application guidelines for the use of transcranial magnetic stimulation in clinical practice and research. Clin Neurophysiol. 2009 Dec; 120 (12): 2008-39.
10. Gastaldo I, Graziani A, Paiardi M, Quatrale R, Eleopra R, Tugnoli V, et al. Recovery cycle of the masseter inhibitory reflex after magnetic stimulation in normal subjects. Clin Neurophysiol. 2003 juliol; 114 (7): 1253-8.
11. Ongerboer de Visser BW, Cruccu G. Neurophysiological examination of the trigeminal, facial, hypoglossal, and spinal ACCESSORY nerves in cranial neuropathies and brain stem disorders. In: William F. Brown, Charles F. Bolton. editor (s). Clinical electromyography. Boston: Butterworths; 1993. p. 61-92.
12. Pearce SL, Milers TS, Thompson PD, Nordstrom MA. Is the long-latency stretch reflex in human masseter transcortical? Exp Brain Res. 2003 juny; 150 (4): 465-72.
13. Cruccu G, Agostino R, Fornarelli M, Inghilleri M, Manfredi M. Recovery cycle of the masseter inhibitory reflex in man. Neurosci Lett. 1984 Aug 24; 49 (1- 2): 63-8.
14. Aramideh M. Assessment of disorders of the cranial nerves. In: William F. Brown, Charles F. Bolton. editor (s). Neuromuscular function and disease: bàsica, clinical, and electrodiagnostic aspects. Philadelphia: Saunders; 2002. p.757-780.
15. Auger RG. Cranial reflexes. In: Clinical Neurophysiology. Oxford: Oxford University Press; 2002. p. 382-393.
16. Aramideh M. Cranial reflexes: electrodiagnostic technique, physiology, and Normative data. In: William F. Brown, editor (s). Neuromuscular function and disease: bàsica, clinical, and electrodiagnostic aspects. Philadelphia: Saunders; 2002. p. 443-453.
17. Cruccu G, Ongerboer de Visser BW. The jaw reflexes. The International Federation of Clinical Neurophysiology. Electroencephalogr Clin Neurophysiol Suppl. 1999 Jan; 52.243-7.
18. Lobbezoo F, Glas HW van der, Bilt A van der, Buchner R, Bosman F. Sensitivity of the jaw-jerk reflex in patients with myogenous temporomandibular disorder. Arch Oral Biol. 1996 juny; 41 (6): 553-63.
19. Hopf HC, Hinrichs C, Stoeter P, Urban PP, Marx J, Thömke F. Masseter reflex latencies and amplituds are not influenced by supratentorial and cerebellar lesions. Muscle Nerve. 2000 Jan; 23 (1): 86-9.
20. Peddireddy A, Wang K, Svensson P, Arendt-Nielsen L. Influence of age and gender on the jaw-stretch and blink reflexes. Exp Brain Res.2006 JUN; 171 (4): 530-40. 21. Kimura J. Electrodiagnòstic en malalties de nervi i múscul: principis i pràctica. Oxford: Oxford University Press; 2001.
22. Kumru h, Kofler m, Valls-Solé J, Portell e, Vidal J. Els reflexos del tronc cerebral es milloren després de les lesions greus de la medul·la espinal i reduïdes per un baclofen intratecal continu. Reparació neuronal de Neurorehabil. 2009 novembre; 23 (9): 921-7.
23. Leon-Sarmiento Fe, Arimura K, Osame M. Tres períodes silenciosos als músculs ORBICULARI OCULI de l’home: troballes normals i algunes vinyetes clíniques. Neurofisiol d’electromyogrinc. 2001; 41 (7): 393-400.
24. Finan DS, Smith A. Reflexos estirats de la mandíbula en nens. Exp del cervell res. 2005 jul; 164 (1): 58-66.
25. milles ts, flavel sc, Nordstrom ma. Reflexos estirats als músculs masticatoris humans: una breu revisió i un nou paper funcional. MOV MOV SCI. 2004 oct; 23 (3-4): 337-49.
26. Miles Ts, Poliakov Av, Nordstrom Ma. Respostes de les unitats de motor masseter humanes per estirar-se. J fisiol. 1995 15 de febrer; 483 (PT 1): 251-64.
27. Poliakov Av, milles Ts. Reflexos estirats en massetisme humà. J fisiol. 1994 15 d’abril; 476 (2): 323-31.
28. Nacimiento W, Podoll K, Graeber MB, Töpper R, Möbius E, Ostermann H, et al. Contralateral Al principi de parpelleig reflex en pacients amb paràlisi del nervi facial: indicació per a la reorganització sinàptica en el nucli facial durant la regeneració. J Neurol SCI. 1992 JUN; 109 (2): 148-55.
29. VALLS-SOLE J, GRAUS F, FONT J, POU A, TOLOSA ES. Els afferents trigeminals propdoroceptius normals en pacients amb síndrome de Sjögren i neuronopatia sensorial. Ann Neurol. 1990 desembre; 28 (6): 786-90.
30. Leon-Sarmiento Fe. Enfermedades de motoneurona: conceptos recientos. Revista Clon. 2005; 3 (1): 62-72.
31. Cruccu G, Leandri M, Feliciani M, Manfredi M. Dolor trigeminal idiopàtic i simptomàtic. J Neurol Neurosurg Psiquiatria. 1990 de desembre; 53 (12): 1034-42.
32. Kimura J, Daube J, Burke D, Hallett M, Cruccu G, Ongoer de Visser BW, et al. Reflexos humans i respostes tardanes. Informe d’un comitè IFCN. Neurofisiol electroencefalogrinc. 1994 JUN; 90 (6): 393-403.
33. auger rg. La latència de l’inici del masseter inhibidor reflex a les neuropaties perifèriques. Nervi muscular. 1996 Jul; 19 (7): 910-1.
34. Cruccu g, Deuschl G. L’ús clínic dels reflexos del tronc cerebral i reflexos musculars de mà. Clin Neurophisiol. 2000 Mar; 111 (3): 371-87.
35. Maillou P, Cadden Sw. Característiques d’una mandíbula reflex en humans amb trastorns temporomandibulars: un informe preliminar. J Rehabili orals. 2007 de maig; 34 (5): 329-35.
36. Ballesteros Le, León-S Fe. . Rev Med Chil. 1999 de desembre; 127 (12): 1469-74.
37. Maillou p, Cadden SW. Característiques d’una mandíbula reflex en humans amb trastorns temporomandibulars: un informe preliminar. J Rehabili orals. 2007 de maig; 34 (5): 329-35.
38. Cruccu G, Frisardi G, Pauletti G, Romaniello A, Manfredi M. Excitabilitat de les vies masticadores centrals en pacients amb trastorns temporomandibulars dolorosos. Mal de dolor. 1997 de desembre; 73 (3): 447-54.
39. Cruccu G, Frisardi G, Pauletti G, Romaniello A, Manfredi M. Excitabilitat de les vies masticadores centrals en pacients amb trastorns temporomandibulars dolorosos. Mal de dolor. 1997 de desembre; 73 (3): 447-54.
40. Cruccu G, Agostino R, Inghilleri M, Innocenti P, Romaniello A, Manfredi M. Implicació nerviosa mandibular en polineuropatia diabètica i polineuropatia inflamatòria inflamatòria crònica. Nervi muscular. 1998 DEC; 21 (12): 1673-9.
41. Kimura J, Rodnitzky RL, Van Allen MW. Estudi electrodiagnòstic del nervi trigeminal. Orbicularis Oculi Reflex i masseter Reflex en neuràlgia trigeminal, síndrome de paratrigemina i altres lesions del nervi trigemin. Neurologia. 1970 JUN; 20 (6): 574-83.
42. Cruccu g, Iannetti GD, Marx JJ, Thoemke F, Truini a, fitzek s, et al. Els circuits de reflex tronc cerebral revisats. Cervell. 2005 Feb; 128 (PT 2): 386-94.
43. Bettoni l, Bortone E, Dascola I, delsoldato S, Giorgi C, Mangia D. El reflex inhibidor masseteric en el diagnòstic de l’esclerosi múltiple. Neurofisiol d’electromyogrinc. 38 (1): 11-7.
44. Cruccu g, Pauletti G, Agostino R, Berardelli A, Manfredi M. masseter inhibidor reflexos en trastorns del moviment. Huntington ‘Chorea, Malaltia de Parkinson, distonia i espasme masticatori unilateral. Neurofisiol electroencefalogrinc. 1991 Feb; 81 (1): 24-30.
45. Leon-Sarmiento Fe, Gutiérrez Ci, Contreras Va. EL MARCAPASOS DEL PARPADEO EN UN ABIR I CERRAR D’OJOS. Rev Ecuat Neurol. 2009; 18 (1-2): 90-93.
46. Leon-S Fe, ARIMURA K, Osame M. Una re-avaluació de les vies afèrteses i períodes silenciosos del reflex ORBICULARI OCULI en l’home. Medicas UIS. 1996 setembre; 10: 156-58.
47. Leon-S Fe, Arimura K, Osame M. Esclerosi múltiple i la mielopatia associada HTLV-I Són dues entitats clíniques diferents. Mult Scler. 1996 SEP; 2 (2): 88-90.
48. Leon-Sarmiento Fe, Martín-Torres MD. . Rev Neurol. 2001 JUN; 32 (11): 1020-2.
49. Leon-Sarmiento Fe, Bayona-Prieto J, Moscoso F.Incomplete facial nerve palsy: new lessons from activated orbicularis oculi muscles. South Med J. 2010 juny; 103 (6): 581-4.
50. Deriu F, Tolu I, Rothwell JC. A short latency vestibulomasseteric reflex evoked by electrical stimulation over the mastoid in healthy humans. J Physiol. 2003 novembre 15; 553 (Pt 1): 267-79.
51. Leon-Sarmiento FE, Gomez A, Kimura J. Clinical Neurophysiology. In: Toro J, Yepes M, Palaus E. ed (s). Neurologia. Mèxic: McGraw-Hill; 2010. p. 683-701
52. Uribe CS, Borrego CJ, Hernandez D, Leon-Sarmiento FE. ELECTRODIAGNÒSTIC, electroencefalografia, Potencials Evocats, electromiografia, Estimulació Magnètica Trascraneal (TMS). In: Uribe CS, Arana A, Lorenzana P. ed (s). Neurologia, 7th ed. Medellin: Corporacion per a Investigacions Biològiques 2009. p.44-80
53. Baiona-Prieto J, Leon-Sarmiento FE, Baiona E. Neurorehabilitation. In: Uribe Uribe CS, Arana Chacón A, Pombo PL, editor (s). Neurologia. Medellín: Corporació per a Investigacions Biològiques; 2009. p. 745-748.
54. Leon-Sarmiento FE, Baiona-Prieto J, Cadena Y. Plasticitat neuronal, neurorehabilitació i trastorns de el moviment: el canvi és ara. Acta Neurol Colomb. 2008; 24 (1): 40-42.
55. Lleó-Sarmiento FE, Baiona I, Baiona-Prieto J. Neurorehabilitació L’altra revolució de segle XXI. Acta Mèdica Colombiana. 2009; 34 (2): 88-9.